Capitolo 1 Introduzione
2
l evoluzione ha portato allo sviluppo di
organi specializzati per la comunicazio-
ne, con caratteristiche morfologiche pe-
culiari.
I segnali che rivestono un ruolo nel
comportamento riproduttivo degli Insetti
possono essere di natura acustica, mec-
canica, visiva e chimica.
Tra i segnali di tipo acustico, ben co-
nosciute sono le emissioni sonore dei
maschi dei Cicadidi, prodotte mettendo
in rapida vibrazione una speciale mem-
brana (timpano) posizionata sul lato
ventrale alla base dell addome.
Gli stimoli visivi includono sia parti-
colari movimenti del corpo, come il mo-
vimento alternato in alto ed in basso
dell addome accompagnato dalla apertu-
ra e chiusura delle ali descritto in specie
di Drosophila delle Hawaii (Speith,
1974), che il conosciutissimo fenomeno
della bioluminescenza, ovvero la produ-
zione (per mezzo di una reazione enzi-
matica) di luce nei segmenti ventrali dei
Coleotteri della famiglia Lampiridi.
Accanto a questi stimoli ve ne sono
altri di natura chimica altrettanto impor-
tanti e molto piø diffusi nel comporta-
mento riproduttivo degli Insetti.
I feromoni , termine coniato circa 30
anni fa, definiscono quelle sostanze se-
crete all esterno da un individuo e per-
cepite da un secondo individuo della
stessa specie, nel quale evocano una re-
azione specifica, come un comporta-
mento ben definito od un processo di
sviluppo (Karlson e L scher, 1959).
Sulla base di tale definizione, una
singola molecola od una miscela di so-
stanze chimiche secrete all esterno da un
individuo, quando inducono nel rice-
vente una risposta comportamentale di
tipo sessuale, sono definiti feromoni
sessuali (Tamaki, 1985).
L importanza di queste sostanze nella
possibilit di gestire specie di Insetti sia
fitofagi che entomofagi (predatori e pa-
rassitoidi) nei programmi di controllo
biologico ha determinato un grande svi-
luppo della ricerca, portando cos
all isolamento ed identificazione chimica
di numerose molecole attive (oltre 1000
di cui circa 280 sono disponibili in
commercio; Whitten et al., 1996). Gli
studi piø approfonditi sono stati condotti
prevalentemente sui feromoni sessuali
prodotti da diverse specie di Lepidotteri
e Coleotteri. In altri ordini le ricerche si
sono concentrate su poche specie di im-
portanza economica, come ad esempio
nel Pentatomide predatore Podisus ma-
culiventris (Rhyncota) (Aldrich et al.,
1984) e negli Imenotteri Apis mellifera
(Butler e Fairey, 1964) ed alcuni Diprio-
nidi (Jewett et al., 1976).
Tra gli Imenotteri, in anni recenti Ł
Capitolo 1 Introduzione
3
stata scoperta l esistenza di feromoni
sessuali prodotti dalle femmine dei pa-
rassitoidi (Vinson, 1972; Eller et al.,
1984). Questi composti intervengono a
diversi livelli nelle varie fasi del com-
portamento riproduttivo, costituendo co-
s un efficace barriera comportamentale
interspecifica.
Il comportamento riproduttivo
negli Imenotteri parassitoidi
Gli Imenotteri parassitoidi sono un
numeroso gruppo di Insetti (le stime
parlano di oltre un milione di specie esi-
stenti) altamente specializzati ed inten-
samente studiati, vista la loro importanza
come regolatori demografici di fitofagi
in programmi di controllo biologico
(Quicke, 1997). Il termine parassitoide,
utilizzato per la prima volta da Reuter
(van Alphen e Visser, 1990), descrive un
gruppo di Insetti che si sviluppano come
larve all interno di altri artropodi, di cui
(a differenza dei veri parassiti) causano
la morte alla fine del loro periodo di
sviluppo pre-immaginale (Waage e Has-
sel, 1982; Vinson, 1985).
Il grande numero di specie, la varia-
bilit nelle forme e nelle caratteristiche
biologiche, accompagnata da adatta-
menti piø o meno spinti alla vita paras-
sitaria rendono questo gruppo di grande
importanza a differenti livelli di studio.
Il primo obiettivo per la femmina
neosfarfallata di un parassitoide che si
deve riprodurre Ł quello di trovare un
partner conspecifico e del sesso opposto,
al fine di trasferire poi alla generazione
successiva il pool genico che si viene a
determinare.
Nella maggioranza dei casi infatti, i
parassitoidi sono anfigonici, ossia pre-
sentano entrambi i sessi che, tramite
l accoppiamento e la fecondazione, de-
terminano un importante rimescolamento
genetico ed un aumento della variabilit
in modo da consentire alla selezione na-
turale una piø ampia scelta di caratteri
adatti all ambiente (Tremblay, 1982).
Il comportamento riproduttivo dei pa-
rassitoidi Ł influenzato da diversi fattori,
quali la biologia della femmina (pro-
ovigenica o sin-ovigenica), la probabilit
per il maschio di incontrare una femmina
nell unit spazio-temporale ed il tipo di
competizione tra maschi (Godfray,
1994). Il primo ed il secondo punto ap-
paiono di particolare interesse nel deter-
minare le varie strategie riproduttive,
visto che:
a) una femmina neosfarfallata pu gi
essere sessualmente matura, oppure ne-
cessita di un periodo piø o meno lungo
per la maturazione delle uova;
b) raramente le femmine di un paras-
Capitolo 1 Introduzione
4
sitoide sono distribuite casualmente
nell ecosistema, e di conseguenza una
ricerca randomizzata da parte del ma-
schio appare poco probabile (Godfray,
1994).
La ricerca del partner conspecifico
negli Imenotteri parassitoidi pu essere
considerata come una sequenza spazio-
temporale ben definita, all interno della
quale si articolano una serie di elementi
comportamentali piø o meno stereotipati
e specie-specifici. L interazione ma-
schio-femmina viene mediata dall invio
e la ricezione di stimoli di varia natura.
Sebbene la diversit di sistemi di accop-
piamento presenti nelle diverse specie di
parassitoidi sia grande, il comportamento
riproduttivo pu essere ricondotto ad uno
schema generale cos suddiviso:
1. Localizzazione del partner da lun-
go, medio e breve raggio (sex location);
2. Riconoscimento del partner e indu-
zione della recettivit nella femmina (sex
recognition);
3. Copula (copulation);
4. Comportamento post-copula (post-
copulatory behavior).
Tuttavia, alcuni elementi comporta-
mentali della localizzazione, della pre- e
della post-copula possono essere ridotti
od assenti.
Localizzazione del partner. I sistemi
attraverso i quali un maschio ed una
femmina vergine di parassitoide si in-
contrano in un determinato ambiente so-
no il risultato del processo co-evolutivo
ospite-parassitoide. Ad esempio, nel ca-
so di parassitoidi solitari che si sviluppa-
no a carico di ospiti dispersi
nell ambiente, la localizzazione del part-
ner si realizza fondamentalmente attra-
verso stimoli di natura chimica. In nume-
rose specie, infatti, la femmina produce
un feromone sessuale (Eller et al., 1984)
che agisce come attrattivo a lunga di-
stanza (Reed et al., 1994). In generale, le
sostanze ad azione feromonale sono pro-
dotte esclusivamente dalle femmine ver-
gini, ed una volta che queste si sono ac-
coppiate la produzione del feromone
cessa (Quicke, 1997). L attrazione a lun-
go raggio mediata da feromoni sessuali Ł
stata descritta in diverse specie, come nel
caso delle femmine di parassitoidi della
famiglia Tifiidi sottofamiglia Tinnine
(Ridsdill Smith, 1970; Alcock, 1981),
negli Icneumonidi Itoplectis conquisitor
(Robacker et al., 1976; Robacker e Hen-
dry, 1977) e Campoletis sonorensis
(Vinson, 1972) e nel Braconide Cardio-
chiles nigriceps (Lewis et al., 1971). Un
caso particolare Ł quello descritto per le
specie di Icneumonidi appartenenti alla
famiglia Rhyssinae, dove i maschi si ra-
dunano in numero cospicuo (fino a 30)
in prossimit dei siti di sfarfallamento
Capitolo 1 Introduzione
5
delle femmine, guidati da stimoli chimici
associati all ospite (Mattews et al., 1979)
e dal suono prodotto dalle femmine
all interno delle gallerie (Heatwole et al.,
1962; Eggleton, 1990).
Una volta che due individui si sono
avvicinati, entrano in gioco una serie di
stimoli che agiscono a breve raggio.
Questi possono funzionare direttamente
nel caso di parassitoidi gregari o solitari
che attaccano ospiti raggruppati, senza
che intervengano attrazioni da lunga di-
stanza. Anche nel caso di attrazione a
breve raggio i feromoni rivestono un
ruolo di primo piano, come dimostrato
per alcuni feromoni volatili (Yoshida,
1978; Simser e Coppel, 1980 Mohamed
e Coppel, 1987) o per quelli traccia de-
positati sul substrato (substrate-borne
sex pheromones) responsabili della lo-
calizzazione del partner (Kamano et al.,
1989; Fauvergue et al., 1995; Pompanon
et al., 1997). Di norma, i feromoni ses-
suali a breve raggio sono prodotti dalle
femmine, anche se vi sono evidenze di
feromoni prodotti dal maschio, come in
Melittobia (Hermann et al., 1974; Gon-
zalez et al., 1985) ed Aphytis (Rao e
DeBach, 1969; Khasimuddin e DeBach,
1975). In alcuni parassitoidi gregari, lo
sfarfallamento degli individui avviene
all interno dei resti dell ospite, rendendo
di fatto immediato il ritrovamento
dell altro sesso, come avviene nel caso
di Encirtidi parassitoidi di Coccidi
(Guerrieri, 1990) e di Trichogramma
dendrolimi (Suzuki e Hiehata, 1985). In
altri casi, il maschio neosfarfallato si
apre un varco nel bozzolo della femmina
e si accoppia prima che questa emerga,
come avviene in alcuni Betilidi
(Bridwell, 1920; Gordh, 1976). Un caso
molto particolare, che si verifica negli
Agaonidi che si sviluppano nelle infrut-
tescenze del fico, Ł quello del maschio
attero che si accoppia con la femmina
quando questa Ł ancora all interno della
sua galla, perforandola ed inserendo il
suo addome telescopico (Ramirez,
1970).
Quando due individui giungono a
breve distanza l uno dall altro, frequen-
temente il maschio esegue un wing fan-
ning , cioŁ una rapida vibrazione delle
ali che pu continuare anche dopo il
contatto con la femmina. La funzione
principale di questo comportamento
sembra essere quella di facilitare
l orientamento del maschio verso gli
odori prodotti dalla femmina (Matthews,
1975; Vinson, 1972) anche se non si pu
escludere la produzione di suoni e/o vi-
brazioni, la cui importanza ai fini del
corteggiamento resta per incerta (Miller
e Tsao, 1974; van den Assem e Putters,
1980).
Capitolo 1 Introduzione
6
Riconoscimento tra i partners. Si ve-
rifica quindi il contatto tra i partners con
il maschio che sale sul dorso della fem-
mina, per dare inizio ad un rituale di
corteggiamento piø o meno complesso.
Questo Ł stato studiato in numerose spe-
cie e descrizioni dettagliate riguardano
gli Afelinidi (Gordh e DeBach, 1978;
Viggiani, 1985; Viggiani e Mazzone,
1982; Viggiani e Laudonia, 1989), gli
Eucoilidi (van den Assem, 1969), gli
Eulofidi (Dahms, 1973; van den Assem
et al., 1982) e gli Pteromalidi (Barras,
1960; van den Assem e Putters, 1980;
van den Assem et al., 1980; van den As-
sem e Jachmann, 1982).
La sequenza comportamentale Ł ste-
reotipata e specie-specifica, e di solito si
articola con l assunzione di particolari
posture ed un caratteristico movimento
delle antenne. Il risultato di questo cor-
teggiamento Ł l induzione della recetti-
vit sessuale nella femmina che, dopo
avere ricevuto una stimolazione suffi-
ciente, lo segnala al maschio ed accetta
la copula. Il corteggiamento pu essere
piø o meno lungo e/o complesso, feno-
meno probabilmente da ricondurre al
fatto che spesso le femmine degli Ime-
notteri parassitoidi si accoppiano una
sola volta nella loro vita (Matthews,
1975).
Nello Pteromalide Nasonia vitripen-
nis Ł stato dimostrato che la recettivit
della femmina Ł indotta da un feromone
di contatto secreto da ghiandole mandi-
bolari del maschio (Van den Assem e
Jachmann, 1982; van den Assem, 1986).
Infatti, sigillando le parti boccali per
mezzo di colla, il rilascio del feromone
viene impedito e conseguentemente le
femmine rifiutano la copula.
In ogni caso, di norma, le varie fasi
del corteggiamento sono accompagnate
da movimenti delle antenne (cossidetto
antennamento ) piø o meno complessi
che prevedono spesso il contatto tra tali
appendici dei due sessi (Goodpasture,
1975; van den Assem et al., 1982; Taka-
hashi e Sugai, 1982; Dahms, 1984).
L antennamento Ł in genere esibito dal
maschio, e pu consistere in movimenti
ripetuti ed alternati come strofinare
(stroking), pagaiare (paddlig), trattene-
re (holding) o colpire (beating, wipping)
le antenne della femmina, che vengono
tenute spesso in posizione verticale (van
den Assem, 1969). Numerosi studi han-
no provato come maschi o femmine pri-
vati delle antenne sono incapaci di ac-
coppiarsi, cos da fare supporre una loro
importante funzione tattile o chemio-
tattile (Matthews, 1974). Cos nello Pte-
romalide Lariophagus distinguendus,
una femmina zimbello posizionata sotto-
sopra, e con le antenne nascoste, deter-
Capitolo 1 Introduzione
7
mina nel maschio l assunzione di una
posizione rovesciata, l unica che con-
sente il contatto con le antenne della
femmina (van den Assem, 1970).
La femmina segnala la raggiunta re-
cettivit in vari modi, che possono anda-
re dal sollevamento dell addome ed
esposizione dell apertura genitale ad un
cambiamento nella posizione delle an-
tenne, come ad esempio un loro repenti-
no abbassamento (van den Assem, 1969,
1974). La sequenza comportamentale di
riconoscimento sessuale cos descritta
pu essere completa in alcune specie o
mancare di alcuni elementi in altre.
Copula. Durante tale fase avviene il
trasferimento degli spermatozoi dal ma-
schio alla femmina che subito dopo ge-
neralmente cessa di essere recettiva.
Tuttavia quest ultimo fenomeno si mani-
festa anche quando il corteggiamento Ł
incompleto, e viene chiamato pseudo-
verginit . Ad esempio, nell Eucoilide
Leptopilina heterotoma e nello Pteroma-
lide Lariophagus distinguendus,
l interruzione del corteggiamento da
parte dello sperimentatore immediata-
mente prima della copula rende la fem-
mina non recettiva, come se si fosse ac-
coppiata (van den Assem, 1969, 1970).
Comportamento post-copula. Una
volta completata la copula, molti Ime-
notteri eseguono una pulizia (pree-
ning) sommaria od accurata che conclu-
de la sequenza degli atti riproduttivi
(mating). In altri parassitoidi questo
comportamento Ł preceduto da un altro
elemento comportamentale eseguito dal
maschio, che ricalca nelle linee generali
il comportamento pre-copula. In alcuni
Afelinidi, con femmine poliginiche, que-
sto comportamento post-copula Ł stato
messo in relazione ad un fenomeno di
controllo della compagna, al fine di ri-
durre le probabilit per un secondo ma-
schio di accoppiarsi con la stessa fem-
mina (Gordh e DeBach, 1978; Allen et
al., 1994). In altri casi, il comportamento
post-copula Ł stato interpretato come un
segnale inviato alla femmina, contente
informazioni sulle caratteristiche qua-
litative dello sperma , e sulla convenien-
za o meno a deporre uova fecondate
(Kajita, 1986).
Il comportamento riproduttivo degli
Imenotteri parassitoidi, e segnatamente
alcune sue fasi come quelle di corteg-
giamento, potrebbero perci costituire un
valido strumento dal punto di vista tas-
sonomico (identificazione di specie
criptiche o discriminazione all interno di
specie sorelle), filogenetico e biologico
(allevamenti massali, gestione dei paras-
sitoidi in pieno campo). La interpreta-
zione di certi comportamenti necessita di
Capitolo 1 Introduzione
8
studi approfonditi di morfologia (deter-
minazione dei siti di biosintesi dei fero-
moni) e di ecologia chimica (isolamento
ed identificazione delle molecole attive,
biosaggi per determinarne l attivit bio-
logica).
Nonostante la grande quantit di dati
esistenti sulla morfologia e sulla chimica
delle ghiandole a feromoni in certi grup-
pi, in particolare i Lepidotteri, negli
Imenotteri parassitoidi ci sono pochi stu-
di al riguardo (Quicke, 1997). In Car-
diochiles nigriceps, Vinson (1978) ha
dimostrato che il sito di sintesi del fero-
mone sessuale Ł localizzato nella regione
addominale della femmina, ipotizzando
il ruolo della ghiandola di Dufour. Que-
sta ipotesi Ł stata successivamente con-
fermata da Syvertsen et al. (1995), che
nella stessa specie hanno dimostrato co-
me il secreto prodotto dalla ghiandola di
Dufour sia in grado di indurre piena-
mente nel maschio il comportamento di
corteggiamento. In diverse specie del
genere Cotesia, la ghiandola a feromoni
Ł stata invece localizzata alla base del
secondo valvifero della femmina (Taga-
wa, 1977, 1983; Weseloh, 1980; Field e
Keller, 1994).
Accanto al ritrovamento di ghiandole
nelle femmine, studi piø recenti (Dahms,
1984; Bin e Vinson, 1986; Isidoro e Bin,
1995; Pedata et al., 1995) hanno eviden-
ziato la presenza di ghiandole sulle an-
tenne maschili in diversi gruppi di paras-
sitoidi, aventi una funzione nelle fasi di
riconoscimento sessuale.
Lo scopo di questa tesi Ł quello di
dimostrare, attraverso studi morfologici
condotti su diversi gruppi (Diapriidi, Ci-
nipidi, Eucoilidi, Encirtidi, Afelidi, Eu-
lofidi ed Icneumonidi), che la presenza
delle ghiandole antennali nei maschi Ł
un fenomeno estremamente diffuso negli
Imenotteri parassitoidi. Gli studi com-
portamentali dimostrano inoltre che que-
ste ghiandole producono un secreto di
fondamentale importanza nel comporta-
mento di corteggiamento, in particolare
durante il contatto antennale.
Lo studio Ł stato poi allargato agli
Imenotteri non parassitoidi (Megachili-
dae), dove nonostante siano state de-
scritte un gran numero di ghiandole
(Billen, 1994, 1998), non esistono evi-
denze di ghiandole antennali maschili.
Le ghiandole antennali maschili
Le antenne degli Imenotteri sono state
definite come appendici sensoriali che
portano un gran numero di sensilli di ti-
po diverso (Miller, 1972; Richerson et
al., 1972; Gauld e Bolton, 1988; Huber e
Sharkey, 1993). Le strutture sensoriali
degli Insetti sono state variamente classi-
Capitolo 1 Introduzione
9
ficate (Zacharuk, 1985; Altner e Prillin-
ger, 1980), spesso usando come criterio i
caratteri riguardanti sia la parte cuticola-
re (forma, presenza o assenza di pori,
posizione sull antenna, ecc.) che quella
cellulare (numero di cellule accessorie,
numero di neuroni, presenza o assenza di
ramificazioni dendritiche, ecc.).
La mancanza di studi di morfologia
fine ha portato a definire delle particolari
strutture, presenti sulle antenne dei ma-
schi di numerose famiglie di Imenotteri
parassitoidi, come strutture o aree
sensoriali specializzate , la cui presunta
funzione olfattiva si basava solo sulla
presenza di pori sulla superficie esterna.
In realt , tali strutture sono risultate esse-
re aree di rilascio e diffusione (RSS, da
release and spread structures ) di
ghiandole epidermiche (Isidoro et al.,
Fig. 1. Rappresentazione schematica dei tre tipi di cellule secretrici, secondo lo schema proposto da Noi-
rot e Quennedey (1974). Le cellule del I tipo (c1) sono direttamente a contatto con la cuticola, ed il se-
creto ghiandolare (frecce nere) la deve attraversare per fuoriuscire. Le cellule del II tipo (c2) non sono in
contatto diretto con la cuticola, ed il secreto (frecce nere curve) deve passare attraverso le circostanti cel-
lule del I tipo prima di attraversare la cuticola. Le cellule del III tipo (c3) sono formate da diverse cel-
lule, ed un dotto cuticolare connette la cellula secretrice interna con la cuticola. Il secreto (frecce vuote)
deve attraversare questo dotto per essere rilasciato all esterno (da Quennedey, 1998).
Capitolo 1 Introduzione
10
1996).
Le ghiandole epidermiche degli In-
setti sono state classificate in diverse
maniere, ad esempio in base alla localiz-
zazione (cefaliche, tergali, sternali) o alla
funzione (repugnatorie, difensive, a fe-
romoni). Tuttavia, tali classificazioni
possono risultare problematiche quando
si consideri che la stessa ghiandola pu
avere funzioni diverse in momenti diver-
si della vita dell individuo (Quennedey,
1998). Il sistema di classificazione che
viene qui considerato Ł quello proposto
da Noirot e Quennendey (1974, 1991),
che si basa esclusivamente sulla struttura
cellulare delle ghiandole e sulle modalit
di secrezione attraverso la cuticola, por-
tando alla definizione di tre diverse ti-
pologie di cellule secretrici (Fig. 1):
1) cellule del I tipo, che sono a con-
tatto con la cuticola, attraverso cui il se-
creto passa direttamente all esterno;
2) cellule del II tipo, che non sono
direttamente in contatto con la cuticola, e
che riversano il secreto nelle circostanti
cellule del I tipo;
3) cellule del III tipo, composte da
piø cellule, che riversano il loro secreto
all esterno per mezzo di un dotto cuti-
colare.
Mentre le cellule del II tipo sono
state ritrovate e descritte esclusivamente
nelle ghiandole sternali delle termiti
(Noirot e Noirot-TimothØe, 1965; Quen-
nedey, 1971a, 1971b, 1972), quelle del
I e III tipo sono piø diffuse, e si posso-
no ritrovare sia da sole che strettamente
associate (Farine et al., 1989; Foldi,
1991).
Nelle cellule del I tipo, le modifica-
zioni piø importanti sono a livello della
cuticola con cui le cellule stesse sono in
contatto: questa infatti pu assottigliarsi
notevolmente, fino a ridursi ad un sottile
strato di cuticolina, al fine di facilitare la
fuoriuscita del secreto (Quennedey,
1984). In ogni caso, lo strato di epicuti-
cola esterno Ł perforato da pori molto
piccoli (30-50 nm), di solito invisibili al
microscopio elettronico a scansione. Al
disotto del poro si dipartono dei fila-
menti di epicuticola, in numero variabile
da specie a specie, che mettono in co-
municazione i pori con lo spazio extra-
cellulare delle cellule secretrici. I fila-
menti di epicuticola sembrano coinvolti
nel trasporto del secreto dalla cellula
verso l esterno, anche se in proposito
mancano ancora prove certe (Quenne-
dey, 1998).
Le cellule del III tipo presentano
un organizzazione generale molto varia-
bile. Caratteristica costante Ł comunque
la presenza di un dotto cuticolare (che
mette in comunicazione la cellula secre-
trice interna con l esterno) attraverso cui
Capitolo 1 Introduzione
11
il secreto viene trasportato all esterno. Il
dotto cuticolare viene prodotto dalla
cellula del dotto. Normalmente, questa
cellula regredisce al termine della sua
attivit , ed appare come un sottile strato
citoplasmatico avvolgente il dotto stesso.
Il dotto cuticolare presenta distalmente
una struttura definita come apparato
terminale o canale ricevente , alla cui
formazione Ł preposta una cellula ciliare
che regredisce al termine del processo di
ontogenesi. Questa struttura, piø o meno
allungata e/o modificata in diametro, Ł
circondata da numerosi microvilli (dove
si accumula il secreto), ed Ł costituita da
strati di epicuticola che, se numerosi, gli
possono conferire un aspetto spugnoso
(Quennedey, 1998). I pori esterni su cui
si aprono i dotti cuticolari sono ben visi-
bili (mediamente 0,5-1 m di ), cos
come sono facilmente osservabili inter-
namente i dotti cuticolari, dopo avere
rimosso il contenuto cellulare degli an-
tennomeri con trattamento in KOH.
Le ghiandole antennali scoperte fino-
ra nei maschi degli Imenotteri presenta-
no cellule secretrici appartenenti sia al I
(Bin et al., 1989; Pedata et al., 1995) che
al III tipo (Bin e Vinson, 1986; Isidoro
e Bin, 1995; Isidoro et al., 1996).
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